Получив задание защитить деревню, персонаж игрока вместе с другими ангелами (небожителями) пытается достичь земли Бога. Помогая и защищая свой город и заслужив их благодарность, главный герой получает достаточно благосклонности, чтобы Мировое Древо произвело Плод Богини. Этот плод - единственный верный путь войти на Божью землю. Дела идут не по плану, и игрок погружается в настоящее приключение.
Dragon Quest IX знаменует собой ряд новинок в серии: это первая игра, изначально выпущенная для портативной системы и не имеющая реальных случайных встреч (кроме путешествий по морю). Вместо этого игрок может видеть врагов на карте. Несмотря на то, что эта игра не является первой игрой основной серии в 3D, впервые все экипируемые предметы всегда видны на моделях персонажей.
Кроме того, игра была создана с целью сделать упор на многопользовательскую игру: игроки могут приводить своих искателей приключений в миры своих друзей через беспроводное соединение, чтобы играть вместе с ними, и даже обмениваться копиями своих героев, которые могут принести с собой особые предметы, такие как карты сокровищ. Через Wi-Fi также доступен загружаемый контент, например новые предметы и квесты.
Как и в предыдущих играх, бой пошаговый, где игрок выбирает задачи для каждого из персонажей: атаковать, использовать предмет, произнести заклинание и т. д. Как и в Dragon Quest III, все члены группы создаются игроком; в отличие от героя, они не выполняют определенной роли в повествовании и могут быть заменены на специальной услуге, доступной в гостиницах.